De minuscules crustacés des Caraïbes et leurs parades nuptiales bioluminescentes jettent un nouvel éclairage sur l’évolution

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Au XVIIIe siècle, le naturaliste français Godeheu de Riville traversait l’océan Indien lorsqu’il découvrit un spectacle remarquable. La mer “était couverte de petites étoiles ; chaque vague qui déferlait autour de nous dispersait une lumière des plus vives, d’une teinte comme celle d’un tissu d’argent électrisé dans l’obscurité”, raconte-t-il dans son journal. Lorsque de Riville a examiné l’eau scintillante avec son microscope, il a découvert que les “petites étoiles” étaient de minuscules crustacés maintenant connus sous le nom d’ostracodes.

Des siècles plus tard, en 1980, le biologiste marin James Morin faisait de la plongée sous-marine juste après le coucher du soleil dans les îles Vierges lorsqu’il a remarqué des points bleu vif clignotant à plusieurs mètres de distance. Lorsqu’il braqua sa lampe de poche dans l’eau, il vit des dizaines d’ostracodes voleter dans son faisceau. Après plusieurs plongées, il a discerné que les flashs n’étaient pas aléatoires. Les ostracodes s’allumaient selon des schémas spécifiques dans l’espace et dans le temps, un peu comme les éclairs de parade nuptiale des lucioles qui illuminent les prés d’été. Cette prise de conscience a changé le cours de la carrière de Morin. Maintenant professeur émérite à l’Université Cornell, Morin a passé les 4 dernières décennies à travailler avec un petit groupe de collègues dévoués pour percer les mystères de ce qu’ils décrivent comme la merveille naturelle la plus spectaculaire que la plupart des gens ne verront jamais. Les ostracodes mâles ne s’affichent que pendant environ une heure, peu après le coucher du soleil les nuits sans lune dans les mers chaudes des Caraïbes. La plupart des plongeurs récréatifs ne plongent pas la nuit, et ceux qui le font ont tendance à utiliser des lumières, ce qui incite les créatures à s’éteindre pour la soirée.

Pas plus gros qu’un grain de sable, les ostracodes abondent en eau douce et salée. “Ils sont très mignons mais aussi un peu bizarres, comme un croisement entre un crabe et un minuscule vaisseau spatial”, explique Timothy Fallon, biochimiste évolutionniste à l’Université de Californie (UC) à San Diego. Seuls les ostracodes marins sont bioluminescents, et ce n’est pas leur corps qui brille. Au contraire, ils crachent du mucus incandescent. Dans la plupart des océans du monde, les ostracodes font cela pour se défendre – pour effrayer et distraire les prédateurs potentiels. Mais dans les Caraïbes, et seulement dans les Caraïbes, comme l’ont découvert Morin et ses collègues, ces points bleu vif peuvent servir de cris d’accouplement. Aujourd’hui, des milliers de plongées plus tard, ils pensent que ces signaux ont poussé les ostracodes des Caraïbes à se diversifier en plus de 100 espèces.

Figure 1. Une longue exposition capture des ostracodes en mouvement sur un récif de Bonaire, poussés en partie par les courants. © Kyle McBurnie.

Avec des outils génétiques modernes, ils ont utilisé ces créatures pour étudier les facteurs qui séparent les espèces, y compris la sélection sexuelle, motivée par les préférences des femelles ; isolement géographique; et la dérive génétique – l’accumulation de modifications génétiques aléatoires. Au cours des deux dernières années seulement, des chercheurs ont découvert comment cultiver des ostracodes en laboratoire, un développement qui leur permettra de disséquer les mécanismes moléculaires de l’évolution d’une manière autrefois possible uniquement chez des animaux de laboratoire plus conventionnels tels que les nématodes et les mouches des fruits. “La possibilité de poser des questions intéressantes sur les schémas évolutifs de plusieurs espèces est un outil puissant”, déclare Christopher Cratsley, écologiste comportemental à la Fitchburg State University qui travaille sur les lucioles. Les ostracodes sont un «système élégant» pour le faire, dit-il. La mécanique et la biochimie de leurs éclairs lumineux sont relativement simples et de nombreuses espèces d’ostracodes se chevauchent dans de petites zones. Comparés à d’autres animaux avec des rituels d’accouplement complexes – des oiseaux chanteurs, par exemple – ils peuvent plus facilement fournir des indices sur les forces qui génèrent la diversité biologique.

Au Japon, les ostracodes séchés sont populaires comme curiosités car ils brillent lorsqu’ils sont réhydratés. Ils s’appellent umi-hotaru – “lucioles de mer” – et dans la première moitié du 20e siècle, ils ont attiré l’attention du biochimiste de l’Université de Princeton, E. Newton Harvey. Il a utilisé des ostracodes séchés pour élaborer la biochimie de base de la bioluminescence, qui a évolué indépendamment environ 100 fois. Des organismes aussi disparates que les bactéries, les champignons, les poissons et les insectes l’utilisent pour échapper aux prédateurs, attirer des proies ou communiquer avec les leurs. Pour plusieurs, comme les lucioles, c’est un moyen de parade nuptiale.

Dans les Caraïbes, le spectacle de lumière se déroule sous l’eau. Lorsque les ostracodes mâles sentent que l’eau est suffisamment sombre, ils décollent du récif ou des herbiers où ils passent la plupart de leur temps et commencent leur parade. Les femelles nagent vers les éclairs, tout comme les mâles non clignotants qui courent pour les intercepter. Pour assister au spectacle, les chercheurs de lucioles marines en tenue de plongée se positionnent au fond de la mer juste après la tombée de la nuit, utilisant des feux rouges pour trouver leur chemin. C’est une expérience étrange. La nuit, les récifs peu profonds résonnent de crevettes qui claquent et du craquement des poissons perroquets qui mordillent le corail. Les eaux plus profondes sont sinistrement calmes.

Au début, les biologistes utilisaient un monoculaire de vision nocturne attaché à une caméra VHS pour capturer les affichages. Les images étaient granuleuses et avaient un champ de vision limité. “C’était très difficile de voir une exposition entière”, explique Gretchen Gerrish, l’une des premières étudiantes diplômées de Morin sur les lucioles marines et maintenant écologiste de l’évolution à l’Université du Wisconsin, à Madison. L’équipement vidéo s’est amélioré, mais même maintenant, les chercheurs prennent souvent des notes étanches en écrivant sur des morceaux de tuyau en PVC avec un crayon mécanique. Un élastique, enroulé sur la largeur d’un doigt après chaque ligne, les aide à garder leur place. Après avoir documenté un affichage, ils nagent vers les éclairs et ramassent les créatures avec un filet.

De retour au laboratoire – souvent une installation de fortune dans une chambre d’hôtel – ils trient leurs prises et examinent leurs ostracodes collectés au microscope pour identifier l’espèce. Parfois, une différence subtile dans la forme et la taille des organes reproducteurs ou dans les proportions relatives des parties du corps est tout ce qui distingue une espèce d’une autre. Jusqu’à présent, ils ont nommé plus de 20 espèces ; environ 100 autres attendent une description officielle.

Au début des années 2000, les travaux avaient révélé que le comportement des ostracodes courtisants était étonnamment complexe : les éclairs peuvent être faibles, brillants ou même de teintes différentes. Ils durent de quelques millisecondes à plusieurs secondes. Et tout en les générant, les ostracodes se déplacent de manière spécifique à l’espèce – vers le haut, vers le bas ou sur une inclinaison – créant des chaînes d’éclairs dont la longueur varie de moins de 1 mètre à 30 mètres. Partout où Morin et ses collègues sont allés, ils ont trouvé de nouvelles espèces et de nouveaux comportements. “Il était vraiment difficile de comprendre l’ampleur des connaissances inconnues sur lesquelles nous tombions”, se souvient Nicholai Hensley, biologiste évolutionnaire intégratif à Cornell.

Pour approfondir la biologie des lucioles marines, Gerrish a recruté presque tous les autres chercheurs sur les lucioles marines pour étudier les créatures, dans le cadre d’un projet qui s’est étendu sur cinq sites dans les Caraïbes entre 2015 et 2019. Ils ont fait équipe avec Martin Dohrn, un cinéaste connu pour capturer la nature dans des endroits mal éclairés, pour développer un système de caméra sous-marine qui enregistre en même temps la lumière visible et infrarouge. Cela a permis aux chercheurs de voir les éclairs bleus ainsi que les animaux eux-mêmes. Les flashs apparaissent sous forme de lumière visible, mais la seule façon de voir les ostracodes sans noyer les flashs est d’utiliser l’infrarouge. «Cela a transformé nos capacités à documenter les affichages sur le terrain», dit Morin.

Le groupe a également commencé à démêler les relations entre les espèces d’ostracodes. Todd Oakley, biologiste de l’évolution à l’UC Santa Barbara, et son équipe ont utilisé des échantillons d’ARN pour séquencer le “transcriptome”, ou ensemble de gènes exprimés, pour les espèces d’ostracodes des Caraïbes et les comparer avec les transcriptomes d’autres ostracodes, y compris ceux du Pacifique et Les océans indiens, qui n’utilisent pas la bioluminescence pour la parade nuptiale. En se basant sur le degré de similarité des transcriptomes, ils ont disposé chaque espèce sur un arbre généalogique et ont utilisé le nombre de différences génétiques entre les espèces comme une « horloge moléculaire » pour déterminer l’origine de chacune.

Ces travaux ont révélé que la capacité à générer de la lumière, vraisemblablement pour la défense au début, a évolué il y a environ 197 millions d’années, a rapporté Oakley dans une préimpression publiée le 13 avril. L’arbre généalogique des ostracodes a indiqué que l’évolution n’a coopté ce mécanisme de défense pour les parades d’accouplement qu’une seule fois, il y a environ 151 millions d’années. La date précoce a été une surprise pour Oakley et d’autres, qui avaient supposé que ce comportement était une innovation relativement récente qui a surgi après la formation de l’isthme de Panama il y a 3 millions d’années, séparant les ostracodes des Caraïbes de leurs parents du Pacifique. On ne sait pas pourquoi les parades nuptiales brillantes ne se sont pas propagées dans le Pacifique avant la formation de la barrière, mais une possibilité est que les ostracodes ne se dispersent tout simplement pas largement. Une autre est que les signaux visuels ne fonctionnent pas aussi bien dans les eaux troubles du Pacifique.

Le consortium utilise maintenant les ostracodes comme nouvelle lentille sur l’une des plus grandes questions de la biologie évolutive : qu’est-ce qui motive la formation de nouvelles espèces ? La sélectivité féminine concernant les partenaires est un candidat. Une telle sélection sexuelle peut entraîner l’évolution de couleurs plus vives ou de cornes plus grandes chez les mâles, mais il y a peu de preuves qu’elle puisse réellement diviser une espèce en deux. Oakley pense que ses études sur la bioluminescence fournissent certaines des premières preuves. Lui et son étudiante Emily Ellis ont comparé les taux de formation de nouvelles espèces chez les ostracodes qui utilisent leurs flashs comme parades nuptiales avec le taux chez ceux qui ne le font pas. En principe, de nouvelles espèces devraient apparaître plus fréquemment dans les populations où la sélection sexuelle est en jeu. Et ils le font, a rapporté l’équipe d’Oakley en 2016 – non seulement chez les ostracodes des Caraïbes, mais aussi chez les insectes, les poissons et les poulpes avec des parades nuptiales bioluminescentes.

Gerrish a également trouvé des preuves chez les ostracodes que la sélection sexuelle peut favoriser la diversité. Elle et d’autres ont observé que lorsque plusieurs espèces d’ostracodes vivent proches les unes des autres, les parades des espèces individuelles deviennent plus distinctives que lorsque les mêmes espèces sont trouvées seules, ce qui maintient la diversité en rendant les espèces coexistantes moins susceptibles de se croiser.

Sur un site d’étude au Belize, Gerrish et son étudiant diplômé Nick Reda ont également trouvé des preuves que des affichages distinctifs pourraient pousser une espèce à se diviser en deux. La plupart des mâles de l’espèce Photeros annecohenae se précipitent vers le haut lorsqu’ils clignotent, peignant leur chaîne de points lumineux dans une direction cohérente. Mais quelques-uns descendent, et cette tendance semble augmenter, suggérant qu’un nombre suffisant de femelles préfèrent ce comportement pour le faire proliférer. Dans un lit d’herbes marines le long du récif où Gerrish a travaillé, 50% des mâles présentent maintenant ce comportement étrange, et dans un lit adjacent, ce pourcentage est passé à 70%, elle et Reda prévoient de faire un rapport dans un article plus tard cette année. Au fur et à mesure que cette parade d’accouplement devient plus courante, il est plus probable d’isoler cette population, une étape clé vers la spéciation.

Sur ce même récif, Gerrish et Reda voient des indices que d’autres forces évolutives bien connues sont en jeu. Plusieurs populations de P. annecohenae qui vivent le long du récif présentent un gradient génétique, avec des populations assez distinctes à chaque extrémité, elle, Reda et ses collègues prévoient de faire rapport plus tard cette année. Ils pensent que la dérive génétique aléatoire est à l’origine de certaines des différences. Mais l’isolement géographique semble également y contribuer. Dans les endroits où les tempêtes ont créé de courtes pauses dans le récif, isolant les populations de chaque côté, les différences génétiques sont plus importantes que prévu du gradient.

De plus en plus, les chercheurs sur les ostracodes se penchent sur la façon dont l’évolution a façonné la caractéristique la plus distinctive des animaux – leurs éclairs. Oakley et Hensley, en collaboration avec Elizabeth Torres, biologiste de l’évolution à la California State University, Los Angeles, ont séquencé les gènes d’ostracodes pour la luciférase, l’enzyme qui ajoute de l’oxygène à une molécule appelée luciférine pour produire de la lumière dans tous les organismes bioluminescents. “Chaque nouvelle espèce que nous examinons est un nouveau gène”, déclare Oakley. De plus, ces minuscules différences dans la luciférase de l’ostracode «sont en corrélation avec différents types de signaux», car l’activité de cette enzyme peut dicter la luminosité, la durée et d’autres caractéristiques de chaque flash. Les résultats montrent comment la nouveauté au niveau moléculaire peut entraîner des changements de comportement susceptibles de favoriser l’émergence de nouvelles espèces.

De telles études seraient plus faciles en laboratoire, mais les ostracodes “sont notoirement difficiles à cultiver”, explique Trevor Rivers, écologiste comportemental à l’Université du Kansas, Lawrence, qui a été l’un des premiers étudiants de Morin. Les animaux sont très pointilleux sur la température et les régimes de lumière et d’obscurité, et les chercheurs ne savent même pas ce que la plupart des espèces mangent. Et leur cycle de vie relativement lent, de l’ordre de plusieurs mois, signifie une longue attente pour voir si les animaux se reproduiront dans une configuration particulière.

Pour relever ce défi, Oakley et Jessica Goodheart, alors postdoc dans son laboratoire, se sont concentrés sur Vargula tsujii, une espèce californienne proche des ostracodes des Caraïbes mais qui n’utilise pas sa lueur pour s’accoupler. Pendant plus de 2 ans, leur équipe a peaufiné les aquariums et le débit d’eau, essayé différents régimes alimentaires (les foies de poulet se sont avérés meilleurs que les poissons blancs) et ajusté le nombre d’ostracodes par bassin. En 2020, les chercheurs ont finalement réussi à obtenir une population reproductrice. Eux et d’autres espèrent éventuellement faire de même avec les ostracodes des Caraïbes. Mais déjà, dit Gerrish, “Nous sommes prêts à courir dans un tas de directions différentes” pour en savoir plus sur ces créatures et les forces évolutives qui les ont façonnées.

 

En utilisant des ostracodes cultivés en laboratoire, l’équipe d’Oakley a maintenant découvert la preuve d’une idée clé sur l’évolution de la nouveauté : que de nouveaux traits naissent souvent de modifications de ceux existants. Pour contrôler la sécrétion du mucus luminescent, ils ont découvert que les ostracodes s’appuient sur des gènes similaires à ceux que l’on pense être actifs dans les glandes à venin des mille-pattes et des guêpes, a rapporté son étudiante diplômée Lisa Mesrop lors d’une réunion cet hiver. Ainsi, lorsque la bioluminescence des ostracodes est apparue il y a 197 millions d’années, elle n’était pas nouvellement inventée, mais plutôt une nouvelle application pour un réseau de gènes existant.

Une autre étudiante du laboratoire d’Oakley, Emily Lau, a découvert que les ostracodes et les lucioles terrestres développaient le même mécanisme de régulation de la luciférine génératrice de lumière, probablement parce que les contraintes chimiques limitent ce que les cellules peuvent faire pour contrôler cette molécule très réactive. Les deux ensembles d’organismes stabilisent la luciférine en ajoutant du soufre à sa structure chimique, même si les protéines qui ajoutent du soufre sont très différentes, a-t-elle découvert. L’évolution semble être “limitée” à une solution, dit Lau, suggérant que le même mécanisme est également à l’œuvre dans d’autres organismes bioluminescents.

Les ostracodes se reproduisant désormais en laboratoire, les chercheurs espèrent enfin séquencer le génome entier. Le génome de l’ostracode est plus long que le nôtre et possède des régions répétitives et d’autres complexités qui rendent difficile le séquençage à partir de spécimens uniques pris au piège en mer. Le succès en laboratoire ouvrirait la voie au génie génétique qui n’est pas encore possible dans la plupart des organismes bioluminescents multicellulaires, dit Hensley. Il s’intéresse à la raison pour laquelle les ostracodes possèdent des centaines de gènes de type luciférase. En modifiant ces gènes, il espère découvrir comment ils pourraient affiner la production de lumière et s’ils ont des fonctions supplémentaires.

Le génome pourrait également permettre aux chercheurs de retrouver les enzymes qui fabriquent la luciférine et de moduler sa libération. La comparaison de ces enzymes avec leurs homologues dans d’autres organismes bioluminescents pourrait fournir “une opportunité de déterminer ce qui est vraiment nécessaire pour faire de la bioluminescence”, déclare Hensley. Ce n’est là qu’une des nombreuses idées que de Riville n’aurait jamais pu imaginer il y a des siècles lorsqu’il s’émerveillait devant ces étoiles brillantes dans la mer.

Source : Elizabeth Pennisi. How the sea fireflies of the Caribbean are shining new light on evolution. Science, Vol 377, Issue 6609. doi: 10.1126/science.ade5292

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